Guilty Crown comienza en 2029, con un virus extraterrestre llamado Apocalipsis que afecta a Japón, generando un caos denominado Lost Christmas. Tras esto la organización GHQ aplica la ley marcial y restaura el orden en Japón a cambio de su independencia. Continúa diez años después con el protagonista, Shu Ouma, que es un joven estudiante de 19 años. Un día conoce durante su vuelta a casa a Inori Yuzuriha, que es la vocalista del grupo Egoist. Descubrirá que pertenece a los Undertakers, un grupo de resistencia cuyo objetivo es liberar a Japón del GHQ. Debido a un incidente que provoca que Shu Ouma adquiera el denominado "El poder del Rey", comenzará a realizar misiones en los Undertakers, ayudado con este nuevo poder, que le permite materializar el corazón de las personas en forma de armas.
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